Cockrum teve como ponto alto de sua carreira a reformulação dos X-Men, em 1975. Ao lado do escritor Len Wein ele desenvolveu os novos personagens Tempestade, Noturno, Colossus, Pássaro Trovejante e, posteriormente, o visual de Fênix e Mística.
Conhecido como um excelente criador de uniformes de super-heróis, alguns de seus designs continuam sendo utilizados até hoje.
Cockrum começou carreira na editora Warren nos anos 60. Foi posteriormente contratado como assistente do arte-finalista Murphy Anderson, responsável por séries como Superman e Superboy. Seus primeiros desenhos solo foram para a Legião dos Super-Heróis - na época história secundária de Superboy, e que logo se tornou série.
O desenhista saiu da DC em meio a uma disputa pelo retorno de artes originais. Encontrou casa nova na Marvel, onde participou em várias séries (Capitão América, Vingadores) e desenhou dezenas de capas. Sua maior permanência, porém, foi mesmo em X-Men, onde ficou de 1975 a 1977 e de 1981 a 1983.
Cockrum também criou a graphic novel The Futurians, que se transformou em uma série de curta duração. Após vários trabalhos esporádicos, ele passou anos na série Soulsearchers and Company, da Claypool Comics.
Em 2004, um perfil na revista Wizard revelou que o artista estava sofrendo problemas financeiros e de saúde - complicações resultado de diabetes e pneumonia. Amigos da indústria de quadrinhos mobilizaram-se para um tributo a Cockrum que levantou 25 mil dólares, além de levar a um contrato com a Marvel para compensá-lo pela sua participação na criação dos X-Men - que acabavam de render milhões nos cinemas.